Первая очередь троллейбусной линии в 4 километра 300 метров от станции Рязань-2 до Ямской заставы – теперь Театральной площади – была пущена, как и предполагалось, 6 ноября 1949 года. Регулярное движение в городе началось 12 ноября 1949 года.
Троллейбусная сеть ширилась и развивалась. Строились новые линии, конечные станции. В 1950 году троллейбусы курсировали уже до посёлка Дягилево. В 1954 году была проведена линия на речную пристань, в 1956 году – в Горрощу, в 1959 году – на площадь Попова. С 1963 года стали добираться на троллейбусе до своей проходной и рабочие станкозавода.
В связи со строительством в городе новых микрорайонов – Дашково-Песочни и Канищева, остро встал вопрос о транспортном обеспечении жителей. В 1974 году троллейбус был пущен в Песочню, в 1975 году – в Канищево. Последний маршрут – №18 – был проложен в начале 80-х. Каждый пуск новой линии становился праздником коллектива Управления троллейбуса и города, широко освещаемым в прессе.
К этому времени ежедневно на линию выходили уже 173 машины. Среди всех транспортных пассажирских перевозок доля троллейбусных составила около 70%. Общая протяжённость маршрутов достигла 271 километра.
Параллельно развивалась и производственная база. В первые годы работы предприятия эксплуатировались троллейбусы типа МТБ-82Д Тушинского завода и завода им. Урицкого города Энгельса с максимальной вместимостью 86 человек. С 1961 года начали поступать машины ЗИУ-5, рассчитанные уже на 122 пассажира. С 1972 года – ЗИУ-9, в которые одновременно могли вместиться 126 человек. Для удобства пассажиров последние машины имели три двери.
Первые годы после пуска в Рязани троллейбусных линий подвижной состав находился и обслуживался в мастерских на улице Дзержинского. Однако постепенно увеличение количества машин потребовало расширения ремонтной базы. Поэтому в 1958 году было построено и сдано в эксплуатацию депо №1 на 50 троллейбусов. В 1969 году – депо №2 на 100 единиц техники. В 1986 году началось строительство депо №3 на улице Зубковой, которое запустили в эксплуатацию в 1993 году.
В 1992 году в Рязань поступило 125 новых ЗИУ-682, а годом позже появились пять ЗИУ-683 – те самые знаменитые «гармошки». Это стало одной из рекордных в России разовых поставок нового транспорта, не связанных с открытием троллейбусной сети. Машины шли вплоть до 1995 года и дособирались на месте. Новое депо №3 полностью укомплектовали. Троллейбусов стало не много, а очень много. Транспортная проблема была решена.
В 1994 году все троллейбусы города перенумеровали. Машины получили 4-х значные бортовые номера, в которых первые цифры стали означать номер депо.
